Evolutionary dynamics of migration and breeding in wild birds: genetic architecture, sexual conflicts and evolutionary constraints

Sammanfattning: Popular Abstract in Swedish När vi ser oss omkring i naturen är det lätt att överväldigas av den otroliga variationen i olika former, färger och mönster som förekommer. Var kommer all denna variation ifrån? Samma fråga ställde sig Charles Darwin för mer än 150 år sedan – svaret publicerade han 1859 i sin bok ”Om arternas uppkomst”. Evolution är den process som genom selektion gynnar vissa egenskaper så att individer som bär dessa egenskaper sprider mer av sina gener till nästkommande generationer. Det kan låta tämligen enkelt: individer som har en fördel över andra individer får fler ungar och deras egenskaper kommer med tiden att spridas i hela populationen. Den evolutionära processen kräver att det finns variation, så att selektionen har något att välja bland, och att denna variation styrs av gener så att egenskapen kan gå i arv. Man kan tro att evolution är något som bara kan studeras om man tittar på långa perioder av tusentals år, men den evolu¬tionära processen pågår ständigt omkring oss, om än i liten skala. Det hela blir lite mer invecklat om vi tittar närmare på egenskaperna och hur selektionen verkar på dem. Hos guppy-fiskar på Trinidad har man funnit att en hane som har stora färgglada fläckar på kroppen har stor framgång hos honorna och får därför många ungar. Samtidigt löper han också större risk att upptäckas och falla offer för rovfiskar. Det finns således ingen enkel lösning som alltid är framgångsrik, utan selektionen på samma egenskap kan variera i tid och rum. Selektionen verkar dessutom på hela organismen eftersom olika egenskaper inte är oberoende av varandra. De kan vara kopplade på olika sätt och om selektionen verkar på en egenskap kan kopplingen orsaka en förändring också i en annan egenskap. Till exempel har långa personer ofta stora fötter, vilket kan bero på att evolutionen har kopplat ihop dessa egenskaper så att samma gener styr både fotstorlek och längd. Om personer med stora fötter har större reproduktionsframgång än personer med små fötter, kommer både fotstorlek och kroppslängd öka i populationen. Egenskaper som längd och vikt betecknas som kvantitativa eftersom de styrs av många, kanske hundratals, gener. Det gör att ärftligheten i sådana egenskaper blir svårare att förutspå än hos egenskaper med enklare genetisk bakgrund, som till exempel ögonfärg hos människa som styrs av tre gener. Kvantitativa egenskaper påverkas dessutom lätt av miljöfaktorer och den variation vi ser är en kombination av genetik och miljö. För att få en bättre förståelse för hur kvantitativa egenskaper evolverar behöver vi undersöka deras genetiska bakgrund. Detta kan vi göra genom att studera ärftlighet, hur egenskaper är genetiskt kopplade till varandra samt hur dessa kopplingar främjar eller begränsar evolution i selektionens riktning. Detta är enklast att studera i laboratorier under en kontrollerad miljö, men om vi vill lära oss något om naturlig selektion och egenskaper som uttrycks i en naturlig miljö måste vi ut i naturen och studera vilda organismer. Jag har undersökt evolutionära processer, såsom selektion, ärftlighet och genetiska kopplingar mellan egenskaper, i en population vilda trastsångare i Kvismaren utanför Örebro. Trastsångaren är en brunfärgad, vasslevande fågel, något mindre än en koltrast, som övervintrar söder om Sahara. De är mycket ortstrogna och kommer ofta tillbaka år efter år till den plats där de kläcktes. Populationen i Kvismaren är unik, då den studerats ingående på individnivå sedan 1983 av forskare från Lunds universitet. Det innebär att vi har detaljerad kunskap om hur individerna är släkt med varandra och många egenskaper har mätts genom åren. Sedan 1987 har vi även samlat in blodprover för DNA-analyser. Jag har fokuserat på egenskaper som berör både flyttning och häckning, eftersom det är ovanligt att man studerar dessa samtidigt. Långdistansflyttare, som trastsångaren, måste anpassa sina egenskaper till att både kunna flytta effektivt och lyckas bra med häckningen. I första kapitlet (Paper I) använder jag och mina medarbetare oss av en ny teknik (s. k. geolocators) som gör det möjligt att följa småfåglar under flyttningen. En geolocator är ett litet kretskort med en klocka och en ljussensor som man fäster som en ryggsäck på fågelns rygg. Denna lilla logger samlar in data som lagras i dess minne och när fågeln kommer tillbaka året därpå kan man utläsa var i världen den har varit varje dag under hela året. Långflyttande småfåglars flygrutter, flyghastigheter, rastnings- och övervintringsplatser är till stor del okända. Vi presenterar de första kompletta flyttvägarna för trastsångare som visar att de undviker att flyga rakt över alperna. Vidare fann vi att de har ett oväntat stort övervintringsområde som sträcker sig över hela Västafrika söder om Sahara från Senegal och ändå bort till Tchad och Kongo i öster. Vi kunde även visa att några av individerna troligen flög över Medelhavet och Sahara i ett svep, en prestation som man tidigare inte trodde var möjlig för småfåglar. Den nya tekniken öppnar möjligheter för en helt ny förståelse av flyttning och egenskaper som är knutna därtill, övervintringsstrategier, samt hur vårflyttningen påverkar häckningsframgången den kommande säsongen. Ankomstdatum på häckningsplatsen är en central punkt som knyter ihop flyttning och häckning. Det är sedan tidigare känt att individer som anländer tidigt till häcknings- eller parningsplatsen producerar fler avkommor. Detta samband har tidigare visats hos både fiskar, insekter och fåglar. Det är dock kostsamt och energikrävande att anlända tidigt, vilket gör att bara vissa individer med rätt egenskaper klarar av det. Detta leder till en stor variation i ankomstdatum. I kapitel 2(Paper II) visar vi att det även hos trastsångare är de individer som anländer tidigt som producerar flest ungar. Vi visar också att ankomstdatum är ärftligt och att fåglarna anländer tidigare idag än vad de gjorde för tjugofem år sedan. Detta skulle kunna vara en evolutionär respons till selektionen, men våra data kan också förklaras av att det är en plastisk förändring, det vill säga en miljömässig anpassning utan genetisk förändring av populationen. Förändringen sammanfaller också med en trend som setts hos flera europeiska flyttfåglar som uppvisar allt tidigare ankomst till Europa på senare år, troligen som en respons på de globala klimatförändringarna. Men trots den tidigare ankomsten löper fåglarna stor risk att missa viktig födotillgång till sina ungar eftersom de inte är i fas med insekternas årliga reproduktionscykel (som förskjutits ännu tidigare än fåglarnas vårankomst). Fåglarnas förmåga att anpassa sig (evolvera) till tidigare vårankomst är därför av stor betydelse för fågelarters antal och fortlevnad. I tredje kapitlet (Paper III) undersöker vi genetiska kopplingar mellan ankomstdatum och andra egenskaper som visats viktiga för en effektiv flyttning (vinglängd, stjärtlängd, vingform, kroppstorlek och skallform). Vi hittar inga genetiska kopplingar mellan ankomstdatum och dessa egenskaper. Detta antyder att ankomst kan evolvera fritt utan att för närvaranade begränsas av dessa egenskaper, vilket underlättar anpassning till stora miljöförändringar. Vi hittar en koppling mellan ankomstdatum och vinglängd som inte har en genetisk utan en miljömässig bakgrund. Denna koppling visar att individer som ankommer tidigt också har långa vingar. Miljömässiga kopplingar kan uppstå om båda egenskaperna påverkas av en yttre miljöfaktor, som till exempel om god tillgång till mat både bidrar till en längre vinge och ger mer energi till en effektivare flyttning så att individen anländer tidigt. Vi vet inte riktigt hur detta samband mellan ankomst och vinglängd har uppkommit, men eftersom vinglängd visade sig vara viktigt för flyttningseffektiviteten (vilket också visats hos andra arter) ville vi undersöka denna egenskap ytterligare. I kapitel fyra (Paper IV) finner vi att selektionen på vinglängd verkar i motsatt riktning i respektive kön; hanar med lång vinge får fler ungar än hanar med kort vinge, medan honor med kort vinge får fler ungar än honor med lång vinge. Vi visar också att det är samma gener som styr vinglängden hos könen, vilket skapar en konflikt, eftersom könen inte kan evolvera oberoende av varandra. Hanar skulle således dra störst nytta av att ha en längre vinge, medan det motsatta är sant hos honor. Denna konflikt (kallad intralocus sexuell konflikt) hindrar således båda könen från att uppnå optimal vinglängd och därmed maximal ungproduktion. Vi styrker en befintlig konflikt ytterligare genom att visa att honor som har hanliga släktingar med lång vinge har sämre reproduktionsframgång. Konflikten verkar hämma evolution i fördelaktig riktning hos båda könen. Kvantitativa egenskaper har en komplicerad genetisk bakgrund och man vet därför väldigt lite om hur många gener som är inblandade, hur mycket var och en påverkar och hur de är utspridda i arvsmassan. Att hitta gener som ligger till grund för kvan¬titativa egenskaper är av intresse inom den medicinska forskningen, men också inom evolutionsbiologin där de är mycket intressanta för att bättre kunna förstå evolutio¬nära processer. Det är väldigt svårt att identifiera enstaka gener som styr en egenskap. Men ett första steg är att hitta områden i arvsmassan som innehåller gener som styr den egenskap man är intresserad av (s. k. quantitative trait locus, QTL). I vilda popu¬lationer är det hittills bara ett fåtal studier som kunnat presentera områden som styr ekologiskt intressanta områden i arvsmassan, men fältet växer, vilket är lovande för att öka vår kunskap om den genetiska bakgrunden för betydelsefulla egenskaper i natur¬liga populationer. I femte kapitlet (Paper V) presenterar vi en QTL som styr vinglängd hos trastsångare. Det är den första lokaliserade QTL-en i en vild djurpopulation och den första QTL-en för vinglängd hos ryggradsdjur. I en nyligen utkommen studie gjord på zebrafinkar i fångenskap hittade man också en QTL för vinglängd i samma område, vilket antyder att det område på kromosom 2 som vi lokaliserat innehåller gener som är generella för styrning av vinglängd hos fåglar. I kapitel sex (Paper VI) återgår vi till att undersöka intralocus sexuella konflikter men nu i flera egenskaper hos trastsångare. Vi vill undersöka själva processen; hur intralocus sexuella konflikter uppstår och upplöses. Tre huvudsakliga ingredienser undersöks: sexuell antagonistisk selektion (dvs. motverkande selektion hos hanar och honor, liksom den vi fann påverka vinglängd i kapitel fyra), sexuell dimorfism (egenskapens medelskillnad mellan hanar och honor) och den genetiska kopplingen mellan egenskapen hos hanar och honor. När den genetiska kopplingen är stark betyder det att samma gener styr egenskapen hos båda könen och att den därför inte kan evolvera fritt. Om egenskaper ökar hos det ena könet sker alltså motsvarande förändring hos det andra könet. Mycket lite är sedan tidigare känt kring dessa processer och tidigare studier sökte bara efter generella samband mellan sexuell antagonistisk selektion och sexuell dimorfism. De hittade en tendens till att selektionen inte minskade när dimorfismen ökade, vilket antydde att dimorfismen inte löser konflikten. Vi ville istället se om egenskaper inom en population kunde befinna sig i olika stadier av processen. Vi delade in konfliktprocessen i fyra stadier. Det första ”ingen konflikt” är när en egenskap inte skiljer sig mellan könen och ingen antagonistisk selektion verkar. Nästa steg ”påbörjad konflikt” är när det uppstått antagonistisk selektion av någon anledning, men sexuell dimorfism ännu inte hunnit evolvera. Därefter evolverar sexuell dimorfism och antagonistisk selektion ökar eventuellt ytterligare (”pågående konflikt”). Slutligen, när den sexuella dimorfismen evolverat tillräckligt avtar selektionen, men dimorfismen består och vi har uppnått ett stadium med en ”löst konflikt”. Vi undersökte tretton olika egenskaper hos trastsångare och fann att de olika egenskaperna kunde befinna sig i olika stadier av konfliktprocessen. Vi hittade inga generella samband mellan dimorfismen och den antagonistiska selektionen och inte heller mellan de genetiska kopplingarna och dimorfismen. Dessa resultat antyder att de genetiska kopplingarna inte hindrar att könen evolverar oberoende av varandra och att egenskaper inom en population kan befinna sig i olika stadier av konflikten. I kapitel sju (Paper VII) undersöker vi om genetiska kopplingar mellan egenskaper begränsar evolution. Teorin säger att sådana kopplingar både kan underlätta och hindra evolution, men de få studier som har gjorts visar att genetiska kopplingar inte alltid påverkar evolution. Det kan bero på flera orsaker, bland annat att dessa genetiska kopp¬lingar inte är stabila över tid och kan förändras. Detta diskuteras mycket bland forskare inom fältet och i kapitel sju utför vi ett unikt samarbete mellan flera forskningsgrupper som tillhandahåller data från tio fågelpopulationer. Sju arter är representerade och de har studerats under lång tid, precis som trastsångarna. Vi undersöker hur de gene¬tiska kopplingarna påverkar den förväntade evolutionära responsen genom att jämföra modeller där vi tar bort de genetiska kopplingarna med modeller där de får finnas kvar. Vi fann att den förväntade responsen hämmades, men framförallt i styrka snarare än i riktning. Dessutom fann vi att de genetiska kopplingarna inte ensamma bidrog till en minskad förväntad respons, utan även selektionens riktning spelade en viktig roll. Slutligen, i kapitel åtta (Paper VIII), undersöker vi en process som kan bidra till ökad genetisk variation hos populationer. Om selektionen bara verkar i en viss riktning under lång tid kommer den att ta bort variation och slutligen kommer de genvarianter som maximerar fördelarna fixeras och variationen kommer att bli noll. Avsaknaden av variation innebär att selektionen inte har något att verka på och egenskapen är fixerad. Exempel på sådana egenskaper är antalet lemmar hos däggdjur. En viktig fråga inom evolutionsbiologin är därför hur genetisk variation bibehålls. Många mekanismer har föreslagits som svar på denna fråga, till exempel mutationer men också just den typ av sexuell antagonistisk selektion som vi hittat i kapitel fyra och sex (Paper IV och VI). Ett väldigt effektivt sätt att snabbt få in ny variation i en population är att få in gener från en annan art. Processen kallas introgression och uppstår då två närbesläktade arter lever på samma plats och emellanåt parar sig med varandra och får en hybridavkomma som sedan parar sig med någon från de ”rena” arterna. Vi undersökte möjligheten till introgression i en population trastsångare och papyrussångare där vi sedan tidigare visste att hybrider förekom. Med hjälp av DNA-metoder och statistik undersökte vi om arvsmassan visade spår av introgression. Det fanns ingenting som styrkte detta, inga individer som var utvalda som ”rena” trastsångare och ”rena” papyrussångare visade spår av genetisk blandning och de individer som identifierats som hybrider (baserat på utseende) visade en tydlig blanding av båda arterna. Det verkar alltså som hybriderna är sterila, eller att deras avkommor inte är livsdugliga. Detta är ett vanligt förekommande fenomen i samband med artbildning. Sammanfattningsvis har jag tillsammans med mina medarbetare kunnat visa att ankomstdatum är ärftligt hos en småfågel, vilket till stor del var okänt sedan tidigare. Vi har hittat en intralocus könskonflikt över vinglängd och utvecklat ett ramverk för hur sådana konflikter kan studeras. Vi har också identifierat ett område i arvsmassan som styr vinglängd hos trasångare (och andra småfåglar). Komplexiteten i genetiska kopplingar mellan egenskaper visar att de i vissa fall verkar ha en betydande påverkan på evolutionen, medan detta inte var fallet för andra egenskaper. Slutligen har vi med hjälp av ny teknik kunnat presentera unik information om en nattflyttande småfågels flyttningsvägar, imponerande snabb flyttningshastighet över Medelhavet och Sahara-öknen, och oväntat stora övervintringsområden i tropiska Afrika. Dessa studier öppnar nu upp för en mängd nya intressanta forskningsområden där ny, modern teknik kommer att vara av central betydelse och sannolikt ge oss nya, häpnadsväckande kunskaper om fåglars flyttning och hur den samspelar med häckningssäsongen.